위노라 라이더는 1971년 10월 노스캐롤라이나에서 서점을 경영하는 아버지와 교육용 비디오 제작자인 어머니 사이에서 태어났다. 그녀의 부모는 그녀에게 태어난 마을의 이름을 따 '위노나'라는 이름을 지어 주었다. 부모가 히피였던 탓에 전기도 들어오지 않는 농장 공동체에서 자란 위노나 라이더는 학교 생활에 적응하지 못했고, 부모는 집에서 그녀를 가르치며 연기학교에 보냈다.

열 두 살부터 연기를 시작한 위노나 라이더는 영화 <열사의 꽃>의 오디션에 응모했으나 탈락했고, 이때 그녀를 눈여겨 본 감독 데이빗 셀저에 의해 <루카스>에 발탁된다. 그녀는 이후 <비틀쥬스>, <헤더스> 등에서 다양한 연기를 보여주면서 헐리우드 영화계에서 강한 파워를 지닌 인물로 자리매김한다.

그리고 그녀는 <가위손>을 기점으로 아역배우의 이미지에서 벗어나 차츰 성인 연기자로 변신해 간다. <드라큘라>는 그녀가 성숙한 여인으로 출연한 첫 영화였고, <순수의 시대>와 <하우스 오브 스피리트>같은 시대물에 출연하며 성공적으로 도약한다. 사회의 질서에서 벗어나려는 20대 젊은이의 역할을 훌륭하게 연기한 94년 작품 <청춘 스케치>를 통해 위노나 라이더는 자유로운 젊음의 표상으로 자리 잡는다.

99년 정신병동에 갇힌 사춘기 소녀들을 다룬 영화 <처음 만나는 자유>에서 제작자로 변신하고, 그 이후 <뉴욕의 가을>,<미스터 디즈>에 출연하고 있다.